На месте современного Свято Успенского собора, который был центром полтавской крепости, существовала деревянная Успенская церковь, которая была «градским собором». Последние свидетельства ее существования записаны еще в 1695 году. В 1776 году деревянная церковь была подарена общественнностью в с. Ивашки Полтавского р-на. О принадлежности ее как соборной церкви свидетельствует надпись на старинном акафистнике. Позже, в 1748 году, по инициативе полковника Андрея Горленко, обозного Андрея Рунивского, полкового судьи Григория Сахновского, бунчукового Димитрий Билуха, городской атаман Илья Волховский, представители церкви Максименко, Таринтенко, Билушенко, Кириловим и другие, казацкая старшина и общественность города приняла решение о сооружении каменного храма. 8 ноября 1748 года заключила договор с известным на то время архитектором из Новой Сербии Стефаном Стабанским. К работе приступили лишь в 1751 году. Строительство длилось вплоть до 1770 года.
Это был первый каменный собор Полтавы. Размеры его достигали 32 метров в длину и 17 метров в ширину. Сооружение храма было двухэтажным в стиле византийской базилики. Фасады украшали декоративно украшенные фронтоны. Около 1780 года храм перестроен. Достроили еще два купола над алтарной частью, и храм стал пятикупольним. На высоте второго этажа были обустроены хоры, до этого хоры были внутри храма, была оборудована лестница на хоры и перестроена ризница. Пол сначала был сделан из гончарного кирпича, впоследствии его заменили на чугун.
В 1899-1900 годах было принято решение о расширении собора. Достроен придел, храм стал светлее, более просторным, площадь выросла почти на 170 кв.м, а над входом пристроили две небольших бани и арочное перекрытие, были демонтированы два столба, хоры передвинули к западной стене. В 1847 году после перенесения архиерейской кафедры из Переяслава в Полтаву «градский собор» стал кафедральным. Собор был огорожен кирпичным ограждением с коваными решетками, до 1827 года ограждение было деревянным. В соборе был обустроен четырехъярусный иконостас, величественный, резной, «во французском стиле». В соборе было пять престолов:
главный – во имя Успения Пресвятой Богородицы;
справа – престол ап. Петра и Павла; слева – престол пророка Ильи, которые были освящены 17 сентября 1774 года. На хорах с правой стороны – престол святого Архистратига Михаила, освященный 30 декабря 1776 года, налево – престол святой великомученицы Варвары, освященный 10 июня 1777 года Колокольня, имела высоту 44 метра. После разрушения собора в 1934 году она стояла пустотой. Во время войны с 1941 года по 1946 год в ней был возобновлен храм Иоанна Предтечи, который действовал здесь с 27 февраля 1787 года – дня его освящения.
Колокольня собора после войны долгое время стояла руиной, впоследствии в ней размещались разные мастерские. В 1100-летие Полтаве было решено реставрировать колокольню и оборудовать в ней музей города с обзорной площадкой на верхнем ярусе. В последнее время в ней нашла прописку выставка самодеятельных художников города. Таким образом колокольня сохранилась вплоть до начала 1990-х годов.
Решение о восстановлении собора приято в 1999 году, закончено в 2005 году.
