Исторический музей входит в состав Смоленского государственного музея-заповедника и является старейшим в его системе. В 1888 году смоленским краеведом С.П.Писаревым в здании городской Думы был открыт историко-археологический музей. С тех пор коллекции значительно расширились, музей сменил название и адрес, но по-прежнему знакомит посетителей с богатой историей Смоленской области.
В музее ведется большая работа по созданию постоянной экспозиции, открыты разделы «Древнейшая история Смоленской земли» (100тыс. лет назад – нач. IX в. н.э.) и «Смоленск в составе Древнерусского государства в IX – нач.XIII вв.». Более 1500 предметов из археологического фонда музея включает экспозиция «Древнейшая история Смоленской земли (100тыс. лет назад – нач. IX в. н.э.)» – все это свидетельства истории Смоленщины от каменного века до раннего средневековья. Среди представленных экспонатов: кремневые орудия охоты древних людей, каменные топоры, фрагменты глиняных сосудов, бронзовые украшения и предметы культа, а также макеты, карты, реконструкции. Украшением экспозиции является подлинный сохранившийся скелет мамонта.
Во 2-м зале постоянной экспозиции представлены легендарные археологические памятники Гнёздовского комплекса (IX-X вв.): не имеющая аналогов в мире корчага-амфора с древнейшей русской надписью, знаменитые франкские стальные мечи (оружие викингов-варягов), редчайшие золотые монеты – солиды византийских императоров Александра и Феофила, серебряные арабские монеты-дирхемы, бронзовые и латунные украшения, фибулы и пряжки. В экспозиции можно увидеть реконструированные антропологами облики жителей Гнездовского поселения и их аутентичные костюмы.
В музее представлены уникальные археологические памятники древнего Смоленска (XI-XIII вв.): печать одного из первых Смоленских князей Вячеслава Ярославича, каменная гробница князя Давыда Ростиславича, известные смоленские берестяные грамоты, оружие русских витязей, величественные фрески из смоленских храмов, серебряные гривны-украшения и слитки, западноевропейские монеты-денарии, орудия труда и изделия кузнеца, гончара, кожевенника, плотника, костореза, ювелира. Также в музее можно познакомиться с предметами повседневного быта древних смолян, увидеть фрагмент дома 800-летней давности, объёмные макеты древних храмов Смоленска. Экспозиция сопровождается богатым справочным материалом: картами, рисунками-реконструкциями, схемами, планами, пояснительными текстами, факсимильным воспроизведением древнерусских летописей и миниатюр.
В 2014 году был открыт новый раздел постоянной экспозиции Исторического музея «История и культура Смоленщины в XIII-XVIII веках. Масштабная и зрелищная, насыщенная уникальными предметами и реликвиями. Она отражает наиболее яркие моменты смоленской истории: монголо-татарское нашествие XIII века, взаимоотношения с Великим княжеством Литовским в XIII-XV веках, собирание русских земель и возвращение Смоленска в состав русского государства в 1514 г., строительство Смоленской крепостной стены в 1596-1602 гг., героическую оборону Смоленска от польских захватчиков в 1609-1611 гг., окончательное освобождение смоленской земли в 1654 г., реформы Петра I начала XVIII в., участие Смоленщины в Северной войне 1700-1721 гг., образование и развитие Смоленской губернии.
В залах новой экспозиции размещено более двух тысяч музейных экспонатов, наглядно представивших более чем 500-летнюю самобытную, героическую историю родного края, причем значительная их часть экспонируется впервые.
В 2017 году открыт 5-й зал исторической экспозиции – “Смоленская губерния в 1-й половине XIX в.”: Смоленщина накануне наполеоновского вторжения, Отечественная война 1812 года на Смоленской земле, смоляне – участники декабристского движения, социально-экономическое развитие Смоленской губернии и расцвет русской культуры в 1-й половине XIX в.