Экспозиция музея расположена в двух залах. В первом представлены коллекции русского и западноевропейского светского изобразительного искусства XVIII-XX веков, а во втором — русское религиозное искусство, представленное отдельной экспозицией, охватывающей иконописные периоды XV-XIX веков. Часть зала отдана под выставку «Народное творчество Вологодского края» — любители живописи найдут здесь для себя много интересного.
Музей был основан еще в 30-х годах прошлого века, а в начале 90-х годах, наконец, переехал в новое здание.
Удивительно, как небольшому провинциальному музею удалось собрать картины таких известных мастеров русской живописи. Здесь есть картины ярких представителей классицизма — Брюллова, Рокотова, Петровского, реалиста Репина, самобытного модерниста Кустодиева.
Полотно Петровского, одного из учеников Брюллова, «Явление ангела пастухам», было удостоено золотой медали Академии художеств в 1839 году.
Небольшая коллекция картин зарубежных художников состоит из полотен Жана-Лорана Монье и Иоганна-Баптиста Лампи. Экспозицию дополняют изделия из стекла эпохи, бронзы, фарфора второй половины XVIII века, а также старинные музыкальные инструменты.
Экспозиция «Русское православное искусство XIV-XX веков» включает иконы, образцы шитья, богослужебные книги — рукописные и печатные, и многое другое. Главное достояние музея — древнейшая в Вологодской области икона святителя Николая, датируемая XIV веком. Во всей России таких образов — единицы. Но и иконы более позднего времени заслуживают того, чтобы на них посмотреть. Ведь они написаны в особенных традициях местной северорусской иконописной школы. Есть среди образов именные, что нехарактерно для отечественной иконописи, поскольку считалось неважным, кто автор образа, главное — кто на нем изображен.
Но в XVI веке эти строгости несколько смягчились, благодаря чему Череповецкий музей теперь обладает иконой, о которой точно известно, что писал ее знаменитый мастер Т. Иванов, расписывавший Оружейную палату в Москве. Это изображение любимого ученика Христа, об «Иоанн Богослов в молчании». Среди образцов лицевого шитья нельзя не отметить плащаницу «Положение во гроб Иисуса Христа».
В книжном разделе стоит обратить внимание на печатный фолиант XVI века «Октоих».
Народное творчество представлено предметами и одеждой крестьянского быта русского севера. Одни из уникальных экспонатов этой экспозиции — головные женские уборы, шитые жемчугом, добытым в Шексне.
При музее открыта и небольшая галерея современного искусства, представляющая творчество как местных художников, так и художников из других российских регионов. Здесь регулярно проходят выставки студентов училища искусств и художественно-графического отделения местного университета.
У музея есть филиалы в селах Нелазское и Дмитриево, которые может посетить любой желающий, интересующийся русским деревянным зодчеством. На их территории под открытым небом стоят деревянные храмы XVII века.
