В 1952 году небольшая группа семей решилась основать русский православный храм в Денвере. Каменщик, столяр, бывший смотритель маяка, технический переводчик, отставной земледелец, редактор, инженер, отставной военный и несколько других смелых людей, невзирая ни на что, принялись за работу не покладая рук.
Первые несколько месяцев, службы проходили в частном доме. Осенью 1952 года быль куплен маленький домик в западно-центральной части Денвера на 756 Кинг стрит за 3000 тыс. долларов. Со временем маленькая община разрослась, и в 1966 году один прихожанин нашел подходящее помещение уже готовое к переезду. Был приобретен участок в хорошей части города всего несколько кварталов от Денверского Университета, и совместными усилиями, талантом, умениями и трудами прихожан постройка была перенесена на новое место. И до сего дня храм там и стоит как памятник несокрушимой вере своих первых прихожан.
Роспись икон на иконостасе выполнил ныне покойный прихожанин Лев Ломинаго, роспись задней стены исполнил Арх. Алипий Чикагский, боковые стены также расписал Арх. Алипий и Иеромонах Григорий.
Блаженной памяти Митр. Анастасий, первоиерарх Русской Зарубежной Церкви в то время, часто посещал приход в его первые годы. Первым священником был протоиерей Пантелеймон Хапланов, он прослужилв приходе с 1952-1955 гг. В разное время настоятелями прихода были протоиерей Иоанн Облетилов (1955-1956), протоиерей Борис Крицкий (1956-1967), протеиерей Петр Бурлаков (1967-1985), свящ. Алексей Янг (1985-1987, 1993-2000), свящ. Юстин Гроус (1988-1992), свящ. Стефан Аллен (1992-2000), и протеиерей Борис Хендерсон (2000 по настоящее время). Верно служил приходу с 1969 по 1996 гг. протодиакон Иоанн Иванов. Свящ. Иоанн Веселак служил здесь с 1998-2019 год. Свящ. Михаил Преображенский служит в приходе с 2007 года.