Эта церковь была расположена между двумя церквями: Казанским собором и церковью Сошествия Святого Духа на апостолов. Построена была в 1752-1754 годах при строителе Пафнутии, который и был здесь захоронен. В 1780-1790 годах в этой церкви существовал придел в честь Рождества Пророка и Крестителя Иоанна, построенный при строителе Серапионе. К началу XIX века Покровская церковь уже обветшала, и было решено построить новую Свято-Духовскую церковь, а затем туда перенесли Иоанновский придел.
Первая Божественная литургия после восстановления храма была совершена на праздник Покрова в 2004 г.
