История возникновения Благовещенской (Воскресенской) церкви на Московской улице неразрывно связана с Благовещенским и Воскресенским соборами, существовавшими в Курске на Красной площади почти до конца XVIII века. После их упразднения (в связи с ветхостью), вновь выстроенная двухэтажная Благовещенская церковь (1801-1809 гг.) стала преемницей этих двух древнейших и лучших храмов города и хранительницей их ценностей, среди которых: серебряный крест с частицами святых мощей — дар царя Алексея Михайловича Курскому Воскресенскому собору; древняя икона Божией Матери “Живоносный Источник”; старинный образ Воскресения Христова; икона Благовещенского собора (использованы в иконостасе нижнего этажа) и иконы Воскресенского собора (в иконостасе верхнего этажа); колокола обоих соборов и др.
Храм двухэтажный, кирпичный, одноглавый, в классических формах. В основе композиции — тип центрического храма “триконх» — три полукруглые апсиды примыкают к четверику подкупольного объема с севера, востока и юга (достаточно редко встречается в России, распространен в храмовом зодчестве Армении и Грузии с VI века). Центральная часть выполнена по типу восьмерик на четверике, с западной стороны которой примыкает средний неф под четырехскатной кровлей, увенчанной двухярусной колокольней. В нижнем храме церкви было два престола — Благовещенский и великомученицы Параскевы Пятницы (освящен в 1801 г.), в верхнем — Успения Богородицы (освящен в 1802 г.).
В 1898 году при церкви была открыта церковноприходская школа для мальчиков, просуществовавшая до 1906 года. На ее месте в том же году на средства инженера Конопатова была построена двухэтажная, кирпичная церковноприходская школа для девочек. 20 ноября 1934 года церковь была закрыта, храм подвергся разрушению в годы Великой Отечественной войны и крупным реконструкциям в 1930-х — 1940-х годах.
В настоящее время в обоих зданиях, объединенных современным переходом, располагается музыкальное училище. От Благовещенской церкви сохранились восточная апсида и центральный подкупольный объем в двух уровнях, окруженные современными пристройками училища.
