Первое упоминание о церкви во имя Ахтырской иконы Божией Матери относятся к 1736 г. Первоначально церковь была деревянная и называлась «за приказами», то есть находилась за городской площадью. В 1782 г. Ахтырская церковь была «расширена и перестроена» в распространенном в то время западноевропейском архитектурном стиле и представляла собой одноглавый храм с трапезной частью и трехъярусной колокольней.
В 1898 г. по церкви был проведен комплекс значительных работ по реконструкции. В результате этих работ храм стал трехпрестольным, при этом полностью был изменен его внешний облик — на фасадах появились элементы «псевдорусского стиля», в том числе декоративные закомары, кокошники, шатер на колокольне, двенадцать луковичных глав.
В 20-е г. XX в. в помещении Ахтырской церкви разместилось убежище медицинского института. С 1937 по 1950 г.г. в ней размещался матрацный цех. В 1950-е г.г. было разобрано ярусное завершение и главы на основном объеме, разобраны два верхних яруса колокольни. На стенах первого яруса был надстроен этаж с внутренней планировкой, соответствующий новой функции храма — склад медицинской техники.
В 1997 г. здание храма возвращено Курской епархии Русской православной церкви.
В ходе реставрации в 2007-2014 г.г. были восстановлены главы и колокольня. Проведено усиление фундамента, разборка стен надстроенного второго этажа, восстановлены разрушенная арка западного проема. Проведено восстановление разрушенной верхней части основного объема, кокошники и барабаны глав. Восстановлены кирпичный свод основного объема и сводчатое перекрытие аспиды, утраченный свод аспидной части, второго и третьего ярусов колокольни. Произведено устройство бетонных полов, восстановление сводов-миньонов разрушенного участка сводчатого перекрытия в северном пределе. Также восстановлена срубленная карнизная часть придела, притвора и алтарной части, восстановлены архитектурные детали фасадов. Реставрация кирпичной кладки стен, выполнены каркасы луковичных глав и покрытие главы и шатра колокольни кровельной медью.
