Церковь построена в бывшем епископском селе Городище. Согласно исследованиям Б. Л. Альтшуллера, храм датируется второй половиной XIV века, по более современным исследованиям С. В. Заграевского, в начале XIV века. Церковь построена из грубоотёсанных белокаменных блоков. От этого древнейшего сооружения до нас дошли стены четверика примерно на половину его высоты, а также стены апсид. В XVI веке храм был существенно перестроен. Верхнюю часть здания заново сложили из кирпича и гладкотёсаного белого камня, при этом фасады разделили лопатками на три прясла. В 1780 году выстроены новая колокольня и связанная с ней трапезная. В результате многих переделок в церкви оказалось три престола, главный, в честь Зачатия Иоанна Предтечи, и два в трапезной в честь святителя Николая и апостола Иакова, брата Господня. В 1965—1969 годах храм отреставрирован под руководством М. Б. Чернышёва, в результате чего зданию возвращён предполагаемый облик XVI века.
Первоначально храм был одноглавым и имел угловые пилоны, на которых покоились подпружные арки. После перестройки верха, возведения крещатого свода и демонтажа угловых пилонов здание фактически превратилось в бесстолпный посадский храм, типичный для московского зодчества XVI века. В настоящее время здание увенчано тремя барабанами и звонницей. Центральный барабан световой, а два боковых глухие. Колокольня имеет квадратное основание, восьмерик звона и шатёр со слухами. Трапезная трёхчастная с крестовыми сводами. Около северного входа в храм в стене на растворе XIV века закреплен резной белокаменный блок, по Н. Н. Воронину, на нём был изображен единорог, по С. В. Заграевскому, василиск. Характер резьбы на этом блоке восходит к стилю владимирских зодчих XII века. В настоящее время оригинал блока находится в Коломенском краеведческом музее, а на храме гипсовая копия.
До революции в церкви хранилось Евангелие 1661 года. Особую ценность представлял древний иконостас. Из икон XIV века сохранилась лишь одна — «Иоанн Предтеча Ангел пустыни», она хранится в запасниках Третьяковской галереи.
