Освящение церкви состоялось в 1838 году. Внешне церковь представляет собой одноэтажное здание-ротонду, к которому крестообразно примыкают четыре двухколонных портика. Кладбищенская церковь была построена по инициативе титулярного советника Дмитрия Войнова. Внутреннее благолепие церкви создавалось трудами его сына, коллежского советника Матвея Войнова.
С 1839 года Всехсвятская церковь была приписана к Тюменской Покровской церкви. Причта по штату не полагалось, кроме старосты, ухаживающего за церковью. Богослужения проводились редко. В 1884 году кладбище, где находилась Всехсвятская церковь, было закрыто, захоронение запрещено. Само кладбище долгое время оставалось без хозяина и служило объектом расхищения. Относительный порядок был наведен лишь в 1908 году.
В первые годы cоветской власти, с обнародованием декрета 1918 года «Об отделении Церкви от государства и школы от Церкви», храм Всех Святых, как и другие культовые учреждения, в обязательном порядке должен был зарегистрироваться в качестве религиозной общины. В период антирелигиозных гонений Всехсвятская церковь не избежала изъятия церковного имущества: из нее было вывезено более 12 кг серебряной утвари и два колокола весом 96 кг, находившихся у входа в храм.
В 1930 году все культовые здания Тюмени, за исключением Всехсвятской церкви, были закрыты. Судьба Всехсвятского храма тоже была предопределена: его собирались отдать под школу. Но планам этим не суждено было сбыться, и церковь продолжала действовать. В течение многих лет храм Всех Святых оставался в городе Тюмени единственным открытым местом общей молитвы.
При советской власти первым церковным старостой был избран Андрей Григорьевич Бояринцев. Во главе Церковного совета стоял протоиерей Николай Протопопов. В период антирелигиозного разгула в списки неблагонадежных священнослужителей и их родных попали и отец Николай Протопопов с матушкой Лукией. Семья была лишена избирательных прав. Сам отец Николай в 1931 году был арестован властями как реакционер, репрессирован органами ОГПУ и скончался 4 мая 1932 года. Полвека спустя, в 1989 году, Николай Александрович Протопопов был реабилитирован посмертно. С 1933 года по 1937 год религиозную общину Всехсвятской церкви возглавлял Михаил Яковлевич Ханжин. Священником храма в этот период был о. Диоскор Татищев. Оба были осуждены «тройкой» Омского УНКВД и расстреляны.
В годы «ежовщины» Всехсвятская церковь испытала на себе давление обновленцев, в связи с агрессивной деятельностью которых храм был закрыт с 1940 года по октябрь 1941 года Внешне он почти не пострадал, за исключением того, что с него сняли крест. В начале 1942 года власти дали разрешение на проведение Богослужений. Крест изготовили на заводе «Механик» и установили на праздник Крещения Господня. Тогда же в храме был установлен иконостас, привезенный из разрушенной церкви села Заводоуспенка. Все средства, собираемые в храме во время Великой Отечественной войны, распределялись следующим образом: для фронта, для обновления храма, на общую свечу и на становление Знаменского кафедрального собора.
Первым организатором восстановления храма Всех Святых был священник Александр Сычугов. Впоследствии он был настоятелем храма, имел церковные награды. В эти же годы в храме служили священники отец Никифор и игумен Игнатий. Все они прошли ссылку и каторгу и были освобождены в 1942 году. В 1940-1950-е годы в храме Всех Святых служил священник Матфей Пахомов. За усердное служение Церкви Христовой он был награжден крестом с украшениями, митрой и правом служения Литургии с отверстыми Царскими Вратами до «Отче наш». После войны настоятелями Всехсвятской церкви в разные годы служили протоиерей Трофим Гончаров, протоиерей Иоанн Шиприкевич, протоиерей Александр Кузнецов, протоиерей Александр Зелинский, протоиерей Иаков Трофимлюк, иерей Иулиан Елисеев, вновь протоиерей Иаков Трофимлюк, протоиерей Иоанн Петюк, иерей Иосиф. В 1983-1988 годах настоятелем Всехсвятской церкви являлся иерей Михаил Курочкин.
В 1980-е годы вместо прежнего деревянного был построен большой каменный пристрой, в котором была выделена комната под крестильню, где предусматривалась первая в Тюмени купель для полного погружения при совершении Таинства Крещения. Здесь же было отведено место для продажи свечей, церковной утвари и литературы. Строительство шло с большим трудом. Только в 2002 году Отдел по охране памятников культуры при администрации Тюменской области выдал официальное заключение о том, что пристроенная часть соответствует стилю храмового классицизма. Одновременно с пристроем были построены просфорня, ризная и прачечная.
В рамках подготовки к празднованию тысячелетия Крещения Руси в храме производились ремонтные работы. Инициатива реставрации и составления проекта принадлежала игумену Евтихию Курочкину, брату тогдашнего настоятеля храма. Была осуществлена замена иконостаса. Новый икостас из резного дерева с позолотой изготовили в Омске, а демонтированный перевезли в Абалакский мужской монастырь. Кроме того, была произведена замена крыши храма. На куполе были установлены барабан, маковка и новый деревянный крест, обтянутый медью, который был впоследствии позолочен.
В 1997 году в храме Всех Святых выделяется дополнительное помещение и открывается детская Воскресная школа и библиотека. В 2004 году в храме Всех Святых завершается строительство отдельного здания колокольни, в помещении которой начал свою работу Молодежный центр.
В январе 2000 года за храмом Всех Святых было закреплено окормление храма в честь святой великомученицы Екатерины в селе Созоново. С 2006 года к храму Всех Святых приписан храм во имя святого благоверного князя Александра Невского при Тюменском юридическом институте МВД России, а с 2007 года – храм во имя святого благоверного князя Димитрия Донского.
