Воскресенский храм в деревне Поповка, которая сейчас относится к селу Шестихино, строили семь лет, с 1796 года по 1804 год. 25 июня 1804 года состоялось торжественное освящение храма. Богослужение провел иеромонах Арсений из Югского Дорофеева монастыря, он же и руководил постройкой храма. За труды он был пожалован золотым наперсным крестом лично императором Александром I. В 1901 году в трапезе зимнего придела были установлены два новых резных позолоченных иконостаса, а в 1916 году поновлена стенная живопись.
26 марта 1876 года при церкви открыли приходскую школу, в которой обучались 110 детей. В начале ХХ века был создан благотворительный приют для крестьянских девочек-сирот.
В 1922 году специальная ликвидационная комиссия во всех храмах производила изъятие церковных ценностей.
При советской власти храм не закрывался.
