Деревянная церковь в честь Владимирской иконы Божией Матери существовала, вероятно, с начала XVII столетия, пока не сгорела во время пожара. Располагалась она в нижней части города, на посаде, за крепостными стенами, имела богатых прихожан, владельцев арзамасских кожевенных заводов. В 1681 году Патриархом Иоакимом дана была грамота о построении на ее месте каменной церкви того же имени. В грамоте оговаривалось, чтобы купола были не шатровые, а алтарная апсида тройная. Через сто с лишним лет храм разобрали и на его месте поставили новый, холодный, освящение которого состоялось 23 марта 1802 года архимандритом Макарьев-Желтоводского монастыря Иоанном. Позже в пристроенной трапезе устроили два придела, правый в честь преподобных Зосимы и Савватия Соловецких чудотворцев, левый святителя Димитрия Ростовского.
В народе вплоть до закрытия приходских церквей в богоборческую эпоху храм именовался Зосимовским, или Изосимовским. Это указывает на особое почитание Соловецких святых, происходившее оттого, что часть прихожан являлась потомками когда-то выселенных в Арзамас из Новгорода Великого вольнолюбцев.
В 1866 году при Владимирской церкви было открыто третье по счету в Арзамасе мужское приходское училище.
В годы безбожной пятилетки приход был закрыт, храмы ликвидированы. Иконостас Владимирской церкви продан за границу, в самом помещении размещался кладочный цех, а позже хлебопекарня. Богоявленская церковь в 1931 году временно была передана под общежитие заключенных. Но в течение последующих пяти лет она была разрушена.
Сильно перестроенное, пришедшее в аварийное состояние здание Владимирской церкви началось реставрироваться в зиму 2003-2004 годов. До весны удалось очистить помещение от мусора и перегородок, разобрать крышу, срубив на ней выросшие деревья, забить окна досками.
