Церковь святого равноапостольного князя Владимира была пристроена с северной стороны Успенского собора. В 1554 году над могилой Владимира Ивановича на вклад его вдовы Марии Ивановны, из рода Оболенских, была сооружена церковь во имя равноапостольного князя Владимира, которая в дальнейшем стала усыпальницей князей Воротынских. Строительство этого храма вызвало гневные упреки Ивана Грозного в адрес игумена Козьмы с братией. Царя возмущал тот факт, что «над Воротынским церковь, а над чудотворцем нет». Хотя сооружение храмов над могилами частных лиц тогда еще не стало обычаем, монастырские власти разрешили построить церковь над захоронением, поскольку князь и его жена делали крупные денежные и земельные вклады в Кирилло-Белозерский монастырь. В 1554 году вдова князя передала село Тереботунь в Бежецком Верхе, восемь деревень и две пустоши.
Церковь Владимира представляет собой небольшой бесстолпный храм, перекрытый своеобразной системой ступенчато повышающихся арочек. В наружном оформлении он следует декорации Успенского собора, три яруса кокошников и пояса каменного узорочья. Первоначальные архитектурные формы храма изменены. В XVIII веке он был покрыт трехскатной крышей, древние маленькие арочные окна заменены большими прямоугольными, уничтожен вход с северной стороны. Существующая луковичная глава крыта деревянным лемехом, сверху на лемех нанесено оцинкованное железо в целях лучшего сохранения. На кованном подзоре, опоясывающем главу снизу есть надпись о том, что глава была реконструирована в 1631 году. В 1997 году к празднованию 600-летия Кирилло-Белозерского монастыря глава и подзор были реставрированы.
