На том месте, где сегодня высится на берегу Сухоны колокольня Успенской церкви, в старину располагалось подворье Прилуцкого монастыря с деревянным храмом преподобного Димитрия, отчего и протекавший рядом ручей Крутой стал называться Дмитриевским. Каменное здание церкви возводилось в несколько стадий, поэтому оно представляет собой смесь архитектурных направлений разного времени.
Первоначальное Успенье возвели в 1749-1755 годах, но из-за непрочности кладки его уже в 1800 году были вынуждены почти полностью разобрать. От той церкви осталась лишь небольшая палатка с барочными фронтонами над окнами да нижний этаж колокольни с характерными для тотемского барокко клеймами. Строительство новой колокольни было на какое-то время заморожено и возобновилось лишь тогда, когда мода на украшения церквей картушами уже прошла. На южной и западной стенах этого здания можно видеть, как простые подоконные овалы, выложенные в начале ХIХ века, перекрывают собой более старые клейма. Это пример постепенного угасания тотемского барокко.
Храм был закрыт последним из тотемских, в 1937 году. С этого времени по 1962 год в храме размещался цех пищепрома, потом кондитерский цех. Сохранились воспоминания художника Георгия Ивановича Попова о том, что в 50-е годы он, будучи мальчишкой, вместе с другом смог забраться внутрь и выбраться на самую вершину купола, лишённого шпиля. Там друзья загорали и смотрели на пароходы, эта картина из детства нашла своё отражение в одной из лучших работ мастера «Тотьма». С начала 1960-х годов по 1973 год в здании северной палатки, что примыкает к колокольне, находился магазин по продаже керосина, гвоздей и рабочего инвентаря. В восточной части размещалась фильмопроверочная «Тотемского кинопроката», которая просуществовала до начала 1990-х годов.
Успенский храм в наше время является одним из немногих счастливых примеров проведённой комплексной реставрации на памятнике тотемского барокко. Внутри с 1995 года расположен музей церковной старины Тотемского музейного объединения. 5 ноября 2016 года на колокольне были подняты новые колокола, изготовленные на средства мецената Владимира Глазачева и установленные усилиями ООО «Тотьмареставрация» при помощи Юбилейного линейного управления магистральных газопроводов. 13 августа, в рамках Дня города и Преображенской ярмарки, состоялись первые звоны.
