2 февраля 1677 года в монастыре по личному указу патриарха Иоакима заложили каменный Успенский собор, надзор за строительством которого поручили игумену Евфимию. Церковь Успения Пресвятой Богородицы Дудина монастыря была построена с приделом Николая Чудотворца. К 1764 году, времени проведения Екатериной II секуляризации церковных земель, Дудин монастырь, в котором осталось всего 6 иноков, был упразднен. Его Успенская церковь стала приходским храмом села Подъяблонного Горбатовского уезда, расположенного недалеко от монастыря. Успенская церковь, практически разрушенного к началу XIX века монастырского ансамбля, достаточно долго по мере возможности поддерживалась прихожанами. В 1820-е годы на средства прихода была отремонтирована её кровля, заменили деревянную на железную и капитально перестроена трапезная, для надежности под её своды были подведены два столба.
В конце XIX века колокольня Дудина монастыря своей архаичной архитектурой привлекла внимание архитектора Л.В. Даля, который выполнил тогда акварель с её изображением и обмеры, опубликованные позже Императорской Археологической комиссией. В начале ХХ века архитектурный ансамбль монастыря начал восприниматься как памятник древности, заслуживающий сохранения, и в 1910-1912 годах под руководством нижегородского архитектора Леонида Дмитриевича Агафонова были проведены ремонтно-реставрационные работы Успенского собора. В это же время был восстановлен его древний иконостас.
Двухпрестольный каменный Успенский храм традиционен по объёмно-пространственному решению, двухъярусный четверик основного объёма, перекрытый сводом, с востока завершён выступом трёхапсидного алтаря, с запада к нему примыкает вытянутая трапезная под скатной кровлей. Фланги четверика акцентированы лопатками и завершены полукруглыми закомарами, в верхней части проходит профилированный венчающий карниз. Прямоугольные окна не имеют декоративных обрамлений. Лаконизм архитектурного облика, мощные контрфорсы создают ощущение монолитности церкви.
