Первые четырнадцать лет своего существования Симбирская Духовная Семинария не имела своего храма, и семинаристы ходили в ближайший Спасо — Вознесенский собор. В 1841 году во дворе на месте каретников была построена ученическая столовая. В 1853 году при епископе Феодотии эта столовая была перестроена и обращена в храм, который был освящен в 1854 году во имя святителя Петра Митрополита Московского. 19 августа 1864 года семинарская церковь, равно как и все здания семинарии, сильно пострадала от пожара. При восстановлении она была перестроена по новому плану, составленному Симбирским губернским архитектором А.А. Белоусовым. 8/21 ноября 1870 года храм был освящен во имя Трёх Святителей. Благодаря своему внутреннему убранству и прекрасному хору семинаристов Трехсвятский храм считался лучшим из числа домовых в городе. По инициативе Преосвященного Феоктиста в 1879 году при домовой церкви семинарии было открыто Братство Трёх Святителей, созданное для оказания благотворительной помощи бедным семинаристам. Переменив деятельность, братство с 1884 года вело духовно-просветительную работу, оказывало помощь церковно-приходским школам в городах и селах Симбирской епархии. Главной целью Братства являлось духовное просвещение народных масс, выпуск и продажа книг духовного содержания. В 1896 году во всех уездных городах губернии были открыты уездные отделения братства, которое просуществовало до 1917 года.
Семинарская церковь была закрыта в 1918 году, 20 ноября того же года церковное имущество было передано по описи Вознесенскому собору. Долгие годы здание семинарского храма было в запустении. С 1960 и по 1996 годы там располагалась скульптурная мастерская художественного фонда. Лишь в 1996 году здание храма было передано Русской Православной Церкви, и в том же году, из-за сильной ветхости стен оно было демонтировано. От прежней семинарской церкви осталась только колокольня, построенная в 1893 году.
В 1996 году 21 ноября перед алтарем бывшей домовой церкви семинарии состоялась закладка небольшой деревянной церкви во имя Архистратига Михаила, уже 23 февраля 1997 года в храме состоялась первая Литургия. В конце мая 2001 года архиепископ Прокл освятил место под строительство храма и заложил первый камень, а осенью 2004 года над городом засияли купола храма.
Начиная с 1998 года на месте демонтированного начались строительные работы по возведению нового и более величественного храма. Новый проект был составлен главным архитектором города В.И. Некрасовым.
«Свято место пусто не бывает». Сначала храм закрыли, потом он пришел в запустение был разрушен, теперь восстановлен и поражает всех своей красотой. Храм был не только домом молитвы, но и домом знания. Теперь же большинство прихожан этого храма — это преподаватели школ и ВУЗов города, до сих пор в нем молятся студенты и выпускники семинарий и академий у престола и с народом.
С этой церковью также связаны имена художников П.И. Пузыревского и С.Н. Огонь-Догановского, А.А. Пластова и Д.И. Архангельского, а также Великого архидиакона Константина Розова, провозгласившего многолетие при избрании Святейшего Патриарха Тихона в Храме Христа Спасителя в 1917 году.
2 апреля 2010 года храм в честь Трех Святителей обрел свой голос – настоятель храма протоиерей Николай Косых освятил колокола. На колокольне была установлена система электронного управления колоколами, звонить в которые можно как вручную, так и с помощью пульта управления. Это первая и пока единственная подобная установка в Симбирской епархии.
