С 1836 года в Ораниенбауме был расквартирован новый Гвардейский корпус Лейб-гвардии. В городе на тот момент имелось всего два храма, места всем не хватало да и они располагались они далеко. Поэтому с прибытием военных походный храм Спиридона Тримифийского пришлось временно разместить в частном купеческом доме.
Спустя два года 2 (14) октября 1838 года началось строительство деревянного храма Спиридона Тримифийского в верхней части Ломоносова, в начале Иликовского проспекта, рядом с дворцовым парком. Деревянная церковь строилась на казенные средства по проекту Мельникова. Последовательный приверженец классической традиции, архитектор предпочитал строгие формы. Наиболее гармоничным он считал стиль ампир, популярный в России после Отечественной войны 1812 года.
Строился храм недолго, но весьма основательно: сооружение в форме корабля возвели на кирпичном фундаменте, оно имело более 10 метров в ширину и около 26 в длину. Кровля на высоте восьми с половиной метров (не считая небольшой колокольни) была покрыта железом, а скромный интерьер дополнял походный иконостас, в котором почетное место занимала икона Святителя Спиридона. В день его памяти 12 (25) декабря 1838 года, к полковому празднику новую церковь освятили.
Вскоре помещение храма расширили: пристроили два боковых придела без алтарей, чтобы увеличить внутреннее пространство. Интерьер также обновили, в нем появился трехъярусный иконостас — белый с золотом. Теперь здание могло вместить гораздо больше прихожан и соответствовало своему статусу и назначению.
Дабы привлечь городских богомольцев и сделать богослужения более торжественными, на службы стали приглашать певчих (которых прежде в военной церкви не было). В летние месяцы в церковном хоре пели воспитанницы женской Патриотической школы, опекаемой великой княгиней Екатериной Михайловной, герцогиней Мекленбург-Стрелицкой.
Доходов церкви было недостаточно для поддержания порядка в старом здании, из-за недостаточного отопления строение обветшало и пришло в такое разорение и упадок, что даже постоянные прихожане предпочитали посещать храм Архангела Михаила.
Потребовалось немало трудов, чтобы навести порядок: обновить ризницу, наладить отопление и регулярные службы, но дело того стоило. Благодаря притоку богомольцев, расходы по ремонту и содержанию храма не только окупились, но и позволили скопить начальную сумму в девять тысяч рублей для возведения нового одноименного храма — более просторного и боголепного.
Осенью 1895 года ветхую конструкцию разобрали и заложили на ее месте новый фундамент. Чертежи нового храма создал военный инженер — капитан В. И. Щеглов, он же безвозмездно руководил строительством. Совместные усилия верующих и военная дисциплина принесли свои плоды — уже спустя год работы были завершены. 8 сентября 1896 года новый храм Спиридона Тримифунтского в Ломоносове освятили. На церемонии, которую удостоили своим присутствием представители военного и церковного руководства, пел хор столичного Казанского собора.
Вновь выстроенный храм обещал стать новым духовным центром города. Здесь хранились не только церковные, но и военные реликвии, а немного позже появилась и библиотека.
Из-за непосредственной близости города к столице, в Ораниенбаум часто приезжали православные иерархи. В конце XIX века в новом храме Святителя Спиридона Тримифунтского побывал и Иоанн Кронштадтский.
Вначале XX века судьба нового здания храма оказалась трагичной. В годы Первой мировой войны церковь, прихожанами которой были в основном военные и члены их семей, видела немало слез и драм, служа своей пастве духовной опорой и утешением.
С началом революции и антирелигиозных реформ советского периода городские власти решили сократить количество действующих культовых объектов. В результате храм утратил свою самостоятельность и был приписан сначала к собору Архангела Михаила, а позднее, в 1921 году, — к дворцовой Пантелеимоновской церкви.
В 1930-м церковь Святителя Спиридона, как и сотни тысяч других храмов в стране, была закрыта и разорена. Здание храма несколько десятилетий использовалось как складское помещение, а позднее было переоборудовано в Дом пионеров, а в дальнейшем — в городской спортзал. К тому времени и город сменил свое название: Ораниенбаум стал Ломоносовым.
Когда в начале 2000-х годов храм возвратили верующим, стены церкви обветшали и пришли в негодность. Несмотря на то, что в 2001 году ее включили в перечень объектов исторического и культурного наследия федерального значения, аварийное состояние строения делало опасным проведение богослужений, возобновившихся 2 апреля 2002 года. В марте 2008-го начались работы по реконструкции здания.
Воссоздание исторического облика потребовало много трудов и средств и проводилось в несколько этапов. В 2008 году ветхая деревянная церковь была полностью разобрана. В последующие пять лет выстроили каркас и стены храма, возвели купола, устроили кровлю. При этом использовался старый гранитный фундамент и дополнительные опоры для поддержки несомых конструкций. К апрелю 2012 года для колокольни отлили восемь новых колоколов и установили ограду вокруг церкви.
В 2013 году начались работы по окончательной отделке сооружения и интерьеров, а также проведению необходимых коммуникаций. Над куполом был воздвигнут освященный крест, обустроен иконостас и внутреннее пространство. К 2016 году храм восстановили полностью в первоначальном облике образца 1896 года.
В августе 2016 года, спустя ровно 120 лет после возведения второго храма, во вновь обретенной церкви возобновились службы.
Внутри храма Спиридона Тримифунтского в Ломоносове получилось гармоничное пространство в два света, с широким куполом и симметричными боковыми приделами, освещаемое четырьмя бронзовыми с позолотой паникадилами и отапливаемое шестью печами. У входа в храм располагались вместительные хоры, а под колокольней предусматривалось помещение для ризницы и библиотеки.
Первоначально стены храма и потолки были окрашены бледно-розовой краской и декорированы резьбой.
В белом с золотом одноярусном иконостасе размещались иконы Спасителя и Божией Матери, а также изображения святых архидиакона Стефана и апостола Филиппа. Здесь же находились главные храмовые святыни, перенесенные из старого здания, — иконы Святителя Спиридона Тримифунтского и Святителя Николая Чудотворца.
Возрожденный в XXI веке интерьер храма по-прежнему оформлен в светлых тонах и украшен тонкой резьбой подзоров, благодаря единству оформления пространство выглядит целостным и объемным. Алтарную часть украшает большое паникадило, ажурный орнамент которой перекликается с декором стен.
Помимо светового барабана, столь важного в условиях переменчивой северной погоды, архитектурное построение здания предусматривает ярус витражных окон. Это решение, редко встречающееся в российских православных храмах, в данном случае органично соответствует общей атмосфере церкви.
Современный иконостас, также одноярусный, выкрашен в белый цвет, как и в здании 1896 года. С ним сочетаются высокие киотные рамы по периметру помещения, в которых размещены храмовые иконы.
Единственное место в храме, контрастирующее с его общим жизнерадостным духом — изображение Креста Господня, расположенное рядом с кануном. Трагический образ Голгофы соответствует своему месту и назначению и служит напоминанием о бренности земной жизни.
Убранство восстановленного храма отражает гармонию между земным и небесным; не случайно белый цвет в православной символике издревле символизирует чистоту, обновление и возрождение к новой жизни.