2 июля 2000 года в день памяти всех святых, в земле Российской просиявших, Преосвященнейшим епископом Астраханским и Енотаевским Ионою Карпухиным был совершён молебен на закладку фундамента будущего храма. По милости Божией строился храм очень быстро. Уже 3 июня 2001 года, в день Святой Троицы, когда Православная Церковь молитвенно вспоминает Сошествие Святого Духа на апостолов, служили молебен на водружение купольных крестов на храм. Прошло четыре месяца, и 30 сентября 2001 года новопостроенный храм на центральном городском кладбище был освящён. Чин освящения совершал сам Преосвященнейший епископ Иона в сослужении городского духовенства. Сначала владыка освятил большой колокол, подарок храму от астраханского губернатора А.П. Гужвина, а после в сослужении духовенства освятил престол и весь храм. В торжественной обстановке владыке был вручён ключ от храма как символ проявленной о храме заботы со стороны астраханцев и строителей и жертвователей.
Новосооружённый Духосошественский храм удивительно красив. Лёгкий, будто неземной, дивно парящий над кладбищем, он придаёт этому унылому месту тонкий оттенок радости. В архитектуре храма отразились черты древнерусского стиля, гармонично сочетая белоснежную чистоту стен и золотой пламень свеч-куполов. И сама колокольня, надстроенная над притвором, подобна устремлённой ввысь горящей свече, с выведенной золотыми буквами на центральном фронтоне надписью «В молитвенную память обо всех усопших православных астраханцах».