В 1842 году к Преосвященному Иоаникию поступила просьба известного оренбургского благотворителя коллежского асессора Андрея Ивановича Еникуцева разрешить ему построить на городском кладбище каменную церковь в честь Смоленской иконы Божией Матери. В 1847 году тёплая, каменная, с колокольней, однопрестольная церковь была заложена и освящена на средства Еникуцева и его жены Анны Андрияновны. Кроме самого здания, на их счёт было приобретено всё необходимое: престол из кипарисового дерева, иконостас, иконы, ризы, семь колоколов, Евангелие, церковная утварь и облачения.
Храмоздатель Еникуцев завещал чрез 100 лет построить новую, а на её построение и содержание при ней особого причта и хора он внёс в Государственное Кредитное Учреждение капитал в 34 667 руб. Кроме этого, он оставил в пользу церкви два дома: деревянный близ самой церкви для священника с причтом, а городской деревянный с каменным флигелем в центре города, на углу улиц Ленинской и 9-го Января, отдавать в наём, чтобы получаемый за него доход шёл на ремонт дома и содержание причта. Определённый к церкви священник протоиерей Челноков создал церковный хор из деревенских девушек-черничек, которые впоследствии вошли в состав женской общины, Успенский женский монастырь. В городском доме Еникуцева с 1860 года помещалось только что открытое Оренбургское духовное училище.
Смоленская кладбищенская церковь впоследствии была приписана к Казанскому собору. Располагалась она на улице, ныне носящей имя маршала Жукова, на том месте, где сейчас находится здание военкомата Ленинского и Центрального районов г. Оренбурга.