Церковь Рождества Пресвятой Богородицы в каменном исполнении выполнена в 1767 году, сменив деревянное строение 1564 года. Выдержавшая еще переделку в 1859 году, когда были обретены мраморные стены и своды. В 1760-х годах «за ветхостью» разобрана церковь Рождества Богородицы годуновского времени. Согласно Ведомости 1763 года, «поставлена церковь пятиглавая каменная ж теплая с трапезою, во оной церкви в олтаре и в трапезе стены и накатные деревянные потолки подмазаны алавастровою штукатуркою, а клейма лепною работою и роскрашены красками. При трапезе кладовые две полатки большие, да при той же церкви с северную сторону паперти с галдареею и с лестницею каменные да с восточною сторону перед олтарем над каменным зданием, а с южную сторону на столбах помост деревянной с перилами, с него под соборную церковь и в полаты ко вкладчиковым гробницам сходная деревянная лестница». Церковь простояла около ста лет, и в 1860-1863 годах на ее месте была выстроена новая, но и эта церковь не сохранилась. Церковь была разрушена при закрытии Ипатьевского монастыря большевиками в 1932 году.
Решение о воссоздании храма Рождества Пресвятой Богородицы в Ипатьевском монастыре на месте разрушенного в советское время было принято в 2008 году по инициативе президента Российской Федерации Д.А. Медведева с благословения патриарха Московского и всея Руси Алексия II. Торжественное открытие и освящение храма приурочено к 400-летию восстановления Российской государственности. Кроме того, монастырю стал необходим просторный храм, где можно совершать ежедневные богослужения без ущерба для сохранения уникальных настенных росписей и икон Троицкого собора.
Воссоздание храма, как и планировалось, завершено в 2013 году. Храм возведен в формах второй половины XIX века на месте снесенного храма, с юго-запада от Троицкого Собора.
