В XVII веке на месте храма стояла церковь, называемая в народе Николая на Площади, которая в 1723 году перешла к Успенскому монастырю. В начале XIX века она сильно обветшала и в 1842 году на её месте по проекту В. Ф. Федосеева был построен новый двухэтажный пятиглавый храм в честь Преображения Господня. Храм являет собой яркий пример русского классицизма начала XIX века. Фасады здания с лицевой стороны украшают дорические колоны.
Главный престол нижнего храма, в честь иконы Пресвятой Богородицы «Утоли Моя Печали», освятили в 1836 году. На первом этаже были ещё два престола, во имя Архистратига Михаила и во имя святой великомученицы Варвары. Главный престол новой церкви, во имя Преображения Господня, находился на втором этаже и был освящён в 1842 году. Южный придел верхнего храма посвятили Тихвинской иконе Пресвятой Богородицы, северный Николаю Чудотворцу, в память прежнего храма. Приделы освящены в 1843 году.
Северный и южный фасады храма украшают колоннады из восьми мощных дорических колонн. Между колоннами большие окна, благодаря которым хорошо освещался верхний храм. Цокольный этаж, нижний храм, имел полукруглые окна, обрамленные клиновидными камнями. При входе в храм находился шатровый тамбур, более поздняя пристройка выполненная в русском стиле, мало гармонирующем с классицистическим обликом Преображенской церкви.
С восточной стороны храма по линии северной стены монастырской ограды, над главными воротами монастыря находилась колокольня с семья колоколами. Она выходила на улицу Лопатинскую, сейчас это улица Менделеевская, и располагалась между Преображенской церковью и кельями настоятельницы. Во втором ярусе колокольни находилась небольшая церковь Знамения Пресвятой Богородицы, в которую вел ход от келий настоятельницы. Колокольня, Преображенский храм, каменная ограда и башни по её углам составляли гармоничный архитектурный ансамбль.
Древнейшей и главной святыней Успенского монастыря, хранившейся в Преображенском храме, была икона Николая Чудотворца, именуемая «Тульской». Согласно сказанию, в В XVI веке один из днепровских казаков нашел в Туле на болоте икону святого Николая Чудотворца, построил во имя этого святого храм «Никола на площади» и поместил туда явленную икону. Эта икона с тех пор особенно почиталась казаками и воинами. Считалось, что именно «Никола Тульский» помог защитникам нашего города отразить нападение крымского хана Девлет Герая в 1552 году. После Октябрьской революции икона «Николы Тульского» оказалась утерянной.
В советские времена её здание было сильно искажено, лишено четырёх из пяти куполов и производило впечатление светской постройки. Впечатление светскости усиливалось и потому, что храм не имеет алтарной апсиды в восточной части. Колокольню разрушили в начале 1920-х годов. Преображенская церковь была передана в распоряжение оружейного завода. Её цокольный этаж долгое время использовали под склад, верхний занимали учреждения Пролеткульта. Затем в бывшем храме расположилась КЭЧ, коммунально-эксплуатационная часть. С 1949 года здесь находился Тульский комитет ДОСФЛОТа, позже Морская школа. В 1960 году Преображенскую церковь согласно постановлению Совета Министров РСФСР поставили на государственную охрану, как памятник архитектуры XIX века.
В конце 1993 года храм передали Тульской православной классической гимназии. С 2001 года по 2007 год в нём велись реставрационные работы. Были обустроены два этажа храма, также восстановили четыре снесённые главы. При храме работает воскресная школа и видеотека с православной тематикой.
