Торжественная закладка церкви состоялась 20 сентября 1819 года, на мраморной плите сделали надпись: «Во имя Покрова Пресвятыя Богородицы. Сооружён сей храм от воплощения Бога Слова в 1819 году, сентября 20 дня. Дому Твоему подобает святыня Господи в долготу дней. Приидете и поклонимся, и припадём Ему, и восплачемся пред Господом, сотворившим нас». Эту плиту вмонтировали в западную стену храма над дверью. Строительство храма затянулось из-за постоянной нехватки денег. В 1828 году начали возводить колокольню, но построили только первый ярус. Несмотря на пожертвованные графом М.С.Воронцовым 200 рублей, колокольня была достроена только в 40-х годах на средства Яни Сандета. Иконостас, иконы и церковную утварь в новый храм перенесли из Матфеевской церкви. В 1835 году старый иконостас заменили новым, выполненным на средства местного церковно-приходского братства.
За долгие годы храм претерпел архитектурные изменения. Купол колокольни оказался слишком тяжёлым, из-за этого в 1858 году по стенам пошли трещины. Пришлось разобрать каменный восьмерик, на котором был установлен шпиль колокольни, и заменить его деревянным. 5 марта 1861 года церковь была вновь освящена игуменом Парфением.
Храм в Судаке неоднократно посещали представители императорской семьи. В 1868 году здесь побывала императрица Мария Александровна с дочерью Марией, сыном, будущим императором Александром III, и его супругой Марией Фёдоровной. В 1912 году император Николай II по дороге в Новый Свет сделал остановку в Судаке и посетил церковь. Сопровождавший его князь Л.С. Голицын обратил внимание царя на ветхость храма, пострадавшего при землетрясении 29 сентября 1869 года, и государь выделил деньги на ремонт.
Церковь Покрова Пресвятой Богородицы в Судаке оставалась действующей до 1936 года.
В здании закрытого храма собирались устроить пионерский клуб, поэтому разрушили колокольню. Однако вскоре началась Великая Отечественная война, Крым был оккупирован немцами, которые, для того чтобы расположить к себе население, часто открывали православные храмы. В Судакской церкви тоже возобновились богослужения. Но после освобождения города советскими войсками в 1944 году вдруг оказалось, что храм не зарегистрирован, в нём нет священника, поэтому он снова перестал быть действующим. Богослужения возобновились в 1945 году и продолжались почти 20 лет. В 1962 году здание церкви передали Судакской средней школе для организации в нём Дворца пионеров. В 80-е годы здесь находилась мастерская по ремонту телевизоров.
Только в 1990 году церковь вернули Православной Церкви.
Покровская церковь представляет собой крестово-купольное здание. С севера, юга и запада сделаны входы, украшенные четырьмя колоннами и треугольными фронтонами. Под фронтоном над главным входом надпись: «Пресвятая Богородице, спаси нас», а по обе стороны от двери мозаичные изображения святых. Облик церкви прост, лишён архитектурных украшений, но, возможно, именно в этом его обаяние.
Сегодня церковь Покрова Пресвятой Богородицы является подворьем Кизилташского монастыря.
