Самые ранние сведения о деревянном храме в честь Покрова Пресвятой Богородицы в Козлёнской слободе относятся к 1612 году, когда храм был сожжён «литовскими и прочими воровскими людьми в вологодский разгром». Новый клетский деревянный храм был построен в 1626 году. Место для храма дал посадский человек Ивашка Копоруля, который был убит литовскими интервентами. В 1678 году из-за ветхости храм был разобран. В 1682 году освящён новый деревянный храм с приделом в честь священномученика Антипы, епископа Пергама Асийского. В 1694 году, по другим источникам в 1724 году, во время одного из визитов Петра I, жителями Козлёнской слободы царю была поднесена икона Неопалимая Купина, которую царь повелел хранить в Покровском храме. В 1704 году, по другим источникам в 1709 году, рядом с деревянным храмом Покрова, «всеградским даянием от пожарного времени и от всяких бедств защищания», заложен каменный холодный храм во имя Божией Матери Неопалимые Купины, который освящён 8 июня 1710 года архиепископом Гавриилом. В декабре 1710 года жителями Вологды был составлен письменный общественный приговор, по которому они обязались ежегодно давать деревянное масло к двум находящимся в храме особо почитаемым местным иконам Покрова Божией Матери и Неопалимой Купины. В 1730 году по прошению прихожан к вологодскому преосвященному епископу Афанасию, вместо деревянного Покровского, который продолжал находиться рядом с каменным храмом во имя Божией Матери Неопалимые Купины, был построен каменный тёплый храм с приделом священномученика Антипы, епископа Пергама Асийского. Оба храма объединены в одно здание. Также известно, что в храме существовал придел святых Иоакима и Анны. В середине XIX века приход насчитывал 394 человека, а в 1914 году — 704 человека. В конце XIX века, после повреждений здания церкви, полученных в результате прокладки в непосредственной близости от храма водопровода, был произведен капитальный ремонт, а в 1902 году перестроен тёплый храм, надстроены стены, сводчатый потолок XVIII века заменён плоским, сделаны восьмиугольные окна. В 1909 году разобрана донизу и построена заново колокольня. В 1930 церковь закрыта, а здание занято мебельной фабрикой. С 1950 до 1981 года в здании находился призывной пункт. В 1985 году в церкви начаты восстановительные работы, в 1991 году возобновились богослужения.
Здание церкви представляет двуcветный четверик с восьмериком, увенчанный купольной кровлей с одной главой. Алтарная часть и шатровая колокольня перестроены в XIX-начале XX века.
Основной корпус церкви в архитектурном отношении близок к трём современным Покровскому храму вологодскими церквями Иоанна Предтечи в Рощенье, Власия Севастийского и Троице-Герасимовской на Кайсаровом ручье, не сохранилась. Указанные храмы построены под влиянием московского барокко, их прототипом стала Церковь царевича Иоасафа в Измайлове.
Алтарь холодной церкви освящен во имя Божией Матери Неопалимая Купина. В теплой церкви с правой стороны находится предел Покрова Пресвятой Богородицы, с левой предел Священномученика Антипы, епископа Пергама Асийского.
