Церковь Покрова Божией Матери на Красной горе получила свое начало вскоре после открытия Великоустюжской епархии в 1687 году. Крестьяне проживавшие близь города бывшие прихожанами Иоанно-Предтеченского женского монастыря пожелали иметь свою отдельную приходскую церковь. В 1687 году они попросили деревянный, приходивший в ветхость, и подлежащий сносу теплый храм Иоанновского собора. По благословению архиепископа Устюжского и Тотемского Александра построили из него на Красной горе храм во имя Покрова Божией Матери. 26 апреля 1687 года церковь была поставлена. Освящена 27 июня того же года.
В 1702 году по благословению архиепископа Великоустюжского и Тотемского Иосифа при Покровской Красногорской церкви построена деревянная холодная церковь во имя Всех Святых. В 1715 году вместо теплой деревянной Покровской церкви построена каменная по благословению архиепископа Великоустюжского и Тотемского Иосифа. Освящена 11 сентября того же года. В 1768 году вместо обветшалой деревянной холодной церкви во имя Все Святых по благословению епископа Великоустюжского и Тотемского Иоанна начато строительство каменного храма. Строительство длилось двенадцать лет на средства прихожан и купца Григория Захарова. Освящена каменная церковь 10 июня 1780 года епископом Великоустюжским и Тотемским Иоанном. В 1778 году с северной стороны теплой Покровской церкви пристроен придел во имя Святых мучеников Флора и Лавра, освящен 26 ноября 1779 года протоиереем Успенского собора Афанасием Васильевым. Колокольня при церкви построена в 1779 году. Теплый храм во имя Покрова Пречистой Богородицы имел два купола, один большой на главном храме и один маленький над приделом Флора и Лавра.
