Петропавловский храм Свято-Троицкого монастыря был заложен еще при жизни святителя Филофея митрополита Тобольского у Южной стены в 1726 году. Примером для строительства стала церковь на экономических вратах Киево-Печерской Лавры. Таким образом, Святитель Филофей хотел увековечить день именин императора Петра, которого очень почитал. Да и сам император особо почитал великого Сибирского святителя.
Строительство храма началось лишь в 1733 году. В соборной книге монастыря, хранящийся в фондах, содержатся воззвания священноначалия к населению Тюмени делать взносы «в достроение каменныя святыя церкви, именуемой Двунадесяти апостол, на хвалу Божию, и на дстроение колокольни и ограды, зачатых строитися, тщанием, иждевением и трудами блаженныя памяти преосвященного Филофея, митрополита Тобольского и Сибирского, в схимонасех Феодора, истиннаго благочестия ревнителя».
Строительство было возобновлено за счет денег, полученных от населения, но в 1736 году строительство было прекращено, поскольку большинство каменщиков по распоряжению Сибирской губернской канцелярии были высланы за Урал «к строению домен протчего». Архимандрит Зиновий обратился с жалобой к митрополиту Антонию Стаховскому, обвиняя Фому Фелисова в том, что он причинил монастырю «разорение», лишив его строителей. Но мастеров вернуть не удалось.
В 1760 году церковь объединена с колокольней корпусом одноэтажной ризницы и двухэтажного духовного правления. В 1770 году надстроен второй этаж ризницы. Петропавловский храм был освящен 30 августа 1755 года по грамоте митрополита Сильвестра Головатского. Пятиглавую Петропавловскую церковь, высотой около 36,56 м и шириной 22 м, нередко называли крестообразной, поскольку по форме она напоминала равноконечный крест. После завершения строительства Петропавловской церкви в 1775 году, большого каменного строительства в монастыре не было. Осуществлялся ремонт и подновление уже существующих зданий.
В 1842 году в Тюмени случился большой пожар, уничтоживший возле монастыря около 200 домов. Петропавловская церковь пострадала так, что кроме каменных стен ничего не осталось. Настоятель монастыря Архимандрит Владимир на пожертвования благотворителей сделал капитальный ремонт не только Петропавловской церкви, но и Троицкого собора.
В 1923 году Петропавловская церковь была закрыта. С 1934 года здание Петропавловской церкви находилось в ведении Народного комиссариата. В 1960 году Петропавловскую церковь занимали мастерские худфонда, филиалы областного краеведческого музея.
19 августа 2003 года церковь была передана Тобольско-Тюменской епархии. В настоящее время в храме совершаются Богослужения.
