Есть предание, согласно которому в Толчкове издавна существовал Вознесенский женский монастырь, разоренный в 1609 отрядом польских интервентов. Хотя не сохранилось документов, подтверждающих это предание, теплая каменная одноглавая церковь, выстроенная здесь в 1659-1665 годах, на месте сгоревшей в 1659 году деревянной, была освящена в честь Вознесения Господня. На южной стороне алтаря находился придел в честь Казанской иконы Божией Матери, увенчанный главкой. В 1671 году было начато и в 1687 году окончено строительство холодного храма во имя Усекновения главы Иоанна Предтечи с приделами, с северной стороны алтаря, Гурия и Варсонофия, Казанских чудотворцев, с южной стороны, во имя Вселенских Святителей Василия Великого, Григория Богослова и Иоанна Златоуста. Работы велись на средства, собранные жителями Толчковской слободы всем миром, в специально для этого заведенной книге среди пожертвований упоминаются, кроме денег, и поллавки с погребом в сапожном и ветошном ряду, и двор со строением и кожевенным заводом, дворовою и огородною землею, и 69 зернят жемчугу, и даже мишурных кружев на 32 рубля. Каждый из приделов и главный храм имеет отдельное пятиглавие, что придает церкви особенно выразительный вид. С западной, северной и южной сторон устроены нарядные высокие крыльца, покрытые двухскатной крышей. Во внешней отделке храма широко использованы полихромные изразцы, а также красный фигурный кирпич самой разнообразной формы. В рисунке наиболее сложных его образцов отчетливо угадываются мотивы деревянной резьбы. С трех сторон храм окружает галерея. Толчковская стенопись, насчитывающая в своем составе около 2000 сюжетных клейм, принадлежит к числу крупнейших культовых живописных ансамблей христианского мира. Она была выполнена с 5 июня 1694 года по 6 июля 1695 года артелью ярославских мастеров в составе Дмитрия Григорьева Плеханова, Федора Игнатьева, Ивана Ануфриева, Василия Никитина, Василия Игнатьева, Ивана Матвеева, Семена Алексеева, Дмитрия Иванова, Семена Иванова, Ивана Семенова, Федора Уварова, Матвея Сергеева, Александра Григорьева, Якова Михайлова, Якова Григорьева Вороны. Приделы Казанских чудотворцев и Трех Святителей дописывались мастерами той же артели в 1700 году, роспись паперти была произведена по наказу митрополита Димитрия Ростовского в 1703-1704 годах Стенопись, как и сам храм, создана на средства жителей Толчковской слободы, крупнейшими вкладчиками были посадские Иван и Андрей Еремины. Тематика толчковской росписи впечатляет богатством вложенного в нее богословского содержания, масштабностью и изумительной логикой символико-композиционной схемы. В огромном центральном куполе изображен Вседержитель с раскрытым Евангелием. В высоком барабане тремя регистрами размещены 24 ветхозаветных праотца. На парусах написаны евангелисты, на лобовых частях паруса следующие композиции, на восточной Спас на убрусе, поддерживаемый двумя ангелами, на западной Богоматерь Знамение с символами евангелистов, на южной Архангел Гавриил в круге, а на северной Архангел Михаил. На восточной подкупольной арке Троица Ветхозаветная, на западной Сошествие Святого Духа. В юго-западном куполе Богоматерь Знамение, в парус барабана вписана сложная многофигурная композиция Древо Иессеево, на подкупольной арке Крещение Господне. В северо-западном куполе Иоанн Предтеча в потире, в парусе композиция Союзом любви связуемые апостолы, представляющая из себя большой деисус из медальонов с Христом и апостолами, на подкупольной арке сцены Вход в Иерусалим и Жены мироносицы. Своды традиционно заняты под изображения праздников, на северном Благовещение и Рождество Богородицы, на южном Рождество Христово и Сретение. На западном своде помещена символическая композиция София созда себе дом. На западных столпах, разбитых на 4 яруса, и на подпружных арках изображены 59 сцен деяний святых апостолов. Боковые части этих арок заполняют гирлянды круглых медальонов, составляющие различные чиновые деисусы. На боковых частях восточных арок, под центральным куполом написан вязью текст тропарей архангелам Михаилу и Гавриилу. Стены храма разбиты на 9 ярусов. Верхние семь из них сюжетные, в восьмом помещена храмоздательская летопись, написанная вязью. Девятый ярус, представляет собой подзор из пышных цветов и трав на черном фоне. В западных люнетах стен размещены праздники, Покров, Преображение, Богоматерь всех скорбящих радость, Успение, Крестовоздвижение и Воскресение. В трех верхних ярусах, включая восточные люнеты, очень обстоятельно, в 90 клеймах иллюстрирована земная жизнь Иисуса Христа, евангельские притчи и заповеди. Четвертый ярус, а на южной стене частично и пятый, посвящен теме Страстей Христовых, 44 сцены. В пятом и шестом ярусах в 67 клеймах разработана храмовая тема из Жития и чудес Иоанна Предтечи. В ней значительное место отведено Усекновению главы Крестителя и сценам ее обретения. В седьмом ярусе западной стены изображены 6 картин Песни Песней в аллегорическом толковании, место ветхозаветных персонажей Соломона и Суламифи здесь занимают Христос и его возлюбленная Церковь в образе длинноволосой красавицы в короне и пышном европейском платье. На северной и южной стенах написаны годовые святцы, редчайшее в древнерусском монументальном искусстве изображение календаря православных святых. Толчковские святцы являются уникальным примером миниатюры во фресковой живописи. Замковые арки одиннадцати больших окон оформлены эмблемами Саваофа, Христа и архангелов в узорчатых обрамлениях клубящихся облаков. В арках трех входных порталов написаны деисусы в кругах с Эммануилом, Вседержителем и Саваофом. На откосах порталов традиционные ангелы, стерегущие вход.
В трех высоких замкнутых помещениях алтаря общепринятый символико-литургический цикл росписи дополняется литературными сюжетами на тему литургии. В центральной конхе алтаря иллюстрирована церковная песнь, О тебе радуется. В апсиде живопись размещена в трех регистрах. В верхнем из них 10 сцен из литургии Григория Богослова, в среднем, сказания из духовного сборника, Лимонарь, Об оклеветанном иерее, О Ефреме Антиохийском, Об авве Леонтии и ангеле, в нижнем, фигуры вселенских патриархов. На западной стене композиции, Преломление хлеба апостолом Петром и София Премудрость Божия, в арке центрального портала, Евхаристия. В конхе жертвенника, Жертвенный Агнец, в своде иллюстрации к сказаниям из книги Василия Великого, Животы святых, О просфоре, О еврейском отроке и царе Амфилоге, в апсиде архидиаконы с кадильницами, на алтарной преграде, Похвала Богородицы, на откосах входного портала, Чудо Архангела Михаила в Хонех и ,Явление серафима пророку Исайе. В арке проема, соединяющего жертвенник с центральным алтарем, сюжет, Три отрока в пещи огненной, в арке, ведущей из алтаря в диаконник, Богоматерь Знамение, а также преподобные Зосима и Савватий Соловецкие, Антоний и Феодосий Печерские. В конхе диаконника написано Воскресение Христово, в своде сцены из Ветхого и Нового Завета на тему воскрешения мертвых. В верхнем регистре апсиды изображены величественные фигуры русских князей в парчовых княжеских шубах, в нижнем регистре в овальных медальонах выдающиеся деятели русской церкви. На алтарной преграде Богоматерь в образе Царицы Небесной на фоне райских кущей. Роспись основного храма в целом несет на себе печать величавой торжественности и отмечена превосходным пониманием художниками задач монументально-декоративного искусства. В приделе Гурия и Варсонофия на стенах, разбитых на 4 яруса, написаны 26 сцен из жития этих святых. В одном из клейм примечательно изображение панорамы Свияжского монастыря. В конхе алтаря написан Деисус с Христом Эммануилом на троне, Богоматерью и Предтечей, в апсиде — архидиаконы. Роспись Трехсвятительского придела посвящена житиям Василия Великого, Иоанна Златоуста и Григория Богослова. В конхе алтарной части изображены Троица Ветхозаветная с Авраамом и Саррой, в апсиде вселенские патриархи. Стенопись паперти Толчковской церкви включает в себя более 500 композиций и по богатству тематических циклов не имеет себе равных в древнерусском искусстве. Склоны ее свода, начиная с северного колена, заполнены преимущественно ветхозаветными сюжетами из книг, Бытие, Исход, Числа, Книги Судей, книг Царств, книг пророка Даниила, Иова, Ездры. Лучшими по художественной образности и полноте изложения являются циклы, История Моисея, Падение Иерихона, с романтическими сценами из жизни блудницы Раав, История Давида и Вирсавии, История праведной Сусанны и История Юдифи. В центральной части западного свода над входным порталом написана Троица Новозаветная, на противоположном склоне, Богоматерь Всех скорбящих радость, по сторонам, Апостольские беседы, Коронование Богоматери, сцены из жизни Юлиана и Василиссы. В подсводные арки-люнеты наружных стен четверика вписаны сложные многофигурные композиции. На северной паперти, Достойно есть и Страшный суд, со сценами из жития Василия Нового, на западной паперти, О тебе радуется и Суд синедриона, на южной паперти сюжеты Видение Иоанна в монастыре святого Венедикта и Видение Похвалы Богоматери святому Фоме Кантуарийскому из западноевропейских нравоучительных сборников, Великое зерцало и Небо новое. Три перспективных портала на паперти фланкируют традиционные фигуры ангелов. Над арками порталов размещены деисусные композиции из медальонов. Между арками-люнетами четверика и в некоторых местах между окнами отдельные святые в рост со сценами из их житий. Вход в северный придел Казанских чудотворцев обрамляют медальоны с изображением Семи таинств. Над входом в южный придел написана композиция, Предста царица, с ярославскими и муромскими чудотворцами, а также фигуры пустынников. На внешней стороне северной паперти, на оконных откосах и между ними продолжается ветхозаветный цикл историями Троицы, Иосифа Прекрасного, книгами, Эсфирь и Товит. Западную и южную стены занимает обширный литературный цикл из русских и переводных духовных сборников XVII века. Здесь иллюстрированы 20 новелл, Великого зерцала, О грешной матери в образе свиньи, О добродетельном Карпе, О попе невоздержанного жития, О юноше в земле Британской, рассказы из Киево-Печерского патерика, О попе Тите и дьяконе Евагрии, из Скитского патерика, О мученице Фомаиде, повесть Варлаама, О трех друзех, рассказы из Синодика, из запрещенной в XVII веке книги, Мессия правдивый И. Галятовского. Оригинально трактованы
некоторые сцены, образцами для которых послужили гравюры XVII века, Темница богоугодная, П. Берынды, Плоды Страстей Христовых, В. Андреева и лубочные картинки, Корабль веры и Ангел хранитель. В северном крыльце иллюстрировано, Сказание о Богоматери Толгской, с изображением прибытия на Толгу царя Ивана Грозного и царя Федора Алексеевича с сестрами. В западном крыльце, Апокалипсис в 40 сценах, в южном, Житие Андрея Юродивого. Почти все сцены сопровождаются обширными пояснительными текстами, иногда написанными виршами. Их часто помещают в узорчатые барочные рамы.
Идущие вдоль стен паперти каменные скамьи расписаны стилизованными гвоздиками и ягодами. Под окнами помещен оригинальный орнамент, состоящий из нежных, реалистически трактованных цветов и бутонов, напоминающий узор на ярославских серебряных изделиях XVII века. Во многом близкая светской живописи стенопись толчковской паперти представляет собою своеобразную энциклопедию русской жизни, являет ментальный мир русского человека в период расцвета культуры Ярославля. Она свидетельствует о широте интересов ярославского общества в то время, об его готовности к диалогу с культурой других народов. В 1904-1905 годах художником из Мстеры М.И. Дикаревым, была произведена реставрация икон и фресок храма, переписаны фронтоны крылец, расписаны травами деревянные двери и ставни окон. С 1960-х годов производится укрепление и реставрация стенной живописи. Высокий резной шестиярусный иконостас главного храма выполнен на рубеже XVII-XVIII веков Иконостас украшен резными колонками, покрытыми горельефной и сквозной резьбой в виде виноградных гроздьев. В приделе Казанских чудотворцев резные царские врата являются великолепным образцом декоративно-прикладного искусства. Их поверхность покрыта ажурной резьбой, состоящей из пышных фантастических цветов и виноградной лозы. В растительный узор вплетены изображения сказочных птиц и грифонов. В начале XVIII века при церкви сооружается ярусная колокольня, в 1875-1876 годах устраивается каменная ограда. До 1804 года при Предтеченской церкви существовало приходское кладбище. В 1859 году были вызолочены все 15 глав на храме. В 1903-1906 годах был произведен капитальный ремонт здания главного храма, укреплен фундамент, перезолочены главы, уложен новый керамический пол вместо чугунного в церкви.
Закрыта церковь Иоанна Предтечи в 1931 году. В настоящее время находится в ведении Ярославского государственного историко-архитектурного и художественного музея-заповедника. Здание теплой церкви Вознесения утрачено.