Церковь Иоанна Предтечи с приделом преподобного Кирилла Белозерского была построена и освящена одновременно с храмом Архангела Гавриила в 1531-1534 годах вне монастырских стен на холме, рядом с поставленной преподобным Кириллом Белозерским часовней. Позднее территория вокруг этого храма была обнесена невысокой каменной стеной и стала называться Малый Ивановский монастырь, а холм, на котором возвышался храм, Ивановской горкой.
Опись 1601 года кратко указывает на существование «двух верхов» на церкви и звонницы “на шести столпах” при ней. Опись 1668 года говорит о характере существовавшего к тому времени покрытия церкви и глав, «Кресты и главы паяны по чешуе белым железом покрыта тесом». Та же опись приводит любопытные данные о примкнувших к западному и южному фасаду папертях несомненно, деревянных. На иконе 1741 года из собрания Кирилло-Белозерского музея-заповедника церковь показана двухглавой с четырехскатной, покрытой тёсом кровлей. Опись 1773 года упоминает деревянные крыльца при южных и северных дверях, а «при западных дверях крыльцо каменное без своду с боков в деревянные столбы забрано тесом и сверху покрыто тесом же», «быки» – контрофорсы при юго-восточном и юго-западном углах здания кровли, «две главы чешуйчатые и на главах кресты деревянные опаяны жестью». Опись 1773 года рисует картину обветшания памятника «крыши тесовы ветхи”, быки «от стен отшатилися», в стенах «от сводов до фундаменту трещины, а на полденной стене от фундаменту вверх до своду великие трещины” и т.п. По описи в церкви и алтаре «одиннадцать окошек в них оконницы слюдяные в белом железе ветхи», следовательно к этому времени оконные проемы в киотах западной и южной стены были уже пробиты.
Оба храма, Гавриила и Иоанна Предтечи, построены одним зодчим. Хорошее знакомство с новейшими архитектурными течениями говорит о том, что мастер не был местным и происходил из крупного художественного центра, вероятнее всего из Ростова Великого, тем более что монастырь тогда подчинялся Ростовской Епархии.
Церковь Иоанна Предтечи не избежала общей участи. Покрытие по закомарам позже уничтожили, малый барабан сломали. В южной и западной стенах на месте украшенных живописью киотов пробили новые большие окна. Наружные стены храма, прежде беленые, выкрасили в красный цвет.
Реставрационные работы на памятнике фактически не проводились. Натурные исследования позволили С.С. Подъяпольскому разработать графическую реконструкцию церкви, касающуюся в первую очередь ее несохранившегося завершения. Была проведена побелка интерьера, проведены минимально необходимые работы по музеефикации памятника, поставлен на место упавший в 1978 году крест главы.
