В писцовых книгах 1628-1230 годов впервые упоминается деревянная церковь во имя свт Иоанна Милостивого, «другая церковь Иоанна Милостиваго древяна вверхъ». В писцовой книге за 1630 год Михаила Трусова и дьяка Фёдора Витовта сообщается, что за детьми князя Григория Петровича Ромодановского «написано отца их старинная родовая вотчина погост Богоявленская слободка на реке Мстёре да на погосте церковь Богоявления Господа и Бога и Спаса нашего Иисуса Христа каменная да другая церковь Ивана Милостивого древяна вверх а в церквах образы, книги и ризы» В середине ХVII века при церкви был устроен женский монастырь. Когда точно и кем была основана обитель, сведений не сохранилось. Возможно, что это был домовой монастырь княгинь Ромодановских, из которых в синодике некоторые из них значатся схимонахинями. Из раздельной описи слободы Мстёры за 1710 год можно узнать, что при церкви Иоанна Милостивого с приделом в честь Казанской иконы Божией матери был женский монастырь. Здесь же было сказано, что в этом монастыре «, ещё церковь во имя Филиппа Митрополита, древяна». Стоит отметить, что именно в этом монастыре зародилась знаменитая Мстёрская вышивка гладью.
В начале 1930-х годов храм был приспособлен под клуб имени Первого Мая, позднее он становится клубом клеёночной фабрики им. Дзержинского. Стенная роспись закрашивается, в алтаре устраивается сцена, колокольня и ограда разбирается, часовня превращается в лавку по продаже керосина. В конце 1950-х годов разобрали и часовню. Кирпич от разборки сооружений использовался для строительства с северной стороны здания фойе, а с западной для устройства кинобудки и касс. После таких перестроек церковь теряет свой первозданный вид и становится учреждением культуры.
В 2005 году был возобновлён женский монастырь Святителя Иоанна Милостивого в качестве подворья Благовещенского монастыря в Вязниках. В 2006 году был установлен поклонный крест на территории обители, а на восстановленном храме Иоанна Милостивого был установлен купол. В январе 2007 года был освящён и установлен крест на куполе. Сейчас женский монастырь Иоанна Милостивого вместе с мужским Богоявленским монастырём являются основными достопримечательностями Мстёры.
С 29 апреля 2009 года становится подворьем Свято-Благовещенского женского монастыря г. Вязники. С 11 марта 2014 года указом епископа Муромского и Вязниковского Нила подворье преобразовано в Архиерейское подворье святителя Иоанна Милостивого пос. Мстера. Настоятельницей подворья является монахиня Фомаида Зуйченко.
