Изначально деревянная церковь существовала рядом с Ивановскими воротами Коломенского кремля уже в XVI веке. В начале XVIII века здание сгорело, и было принято решение о строительстве на этом месте нового каменного здания. Работы начались в 1733 году, однако вследствие пожара в городе в 1739 году их пришлось приостановить. Строительство было завершено в 1756 году. В 1810-1828 годах церковь перестраивается и заново расписывается. «Иконостас церкви был изготовлен служителем тульского архиерейского дома золотарём Егором Васильевичем Иконниковым. Роспись стен произвели коломенский мещанин живописец Феофан Гаврилович Дремязгин и помогавшие ему калужские мещане Аполлон Степанов и Митрофан Фёдоров. Новые иконы написали тот же Ф. Г. Дремязгин и московский иконописец Пётр Никитич Лыков» в 1821 году снесли старую колокольню.
В 1826-1846 годах построена новая пятиярусная колокольня в стиле ампир, высота которой достигает 67 метров, что позволяет церкви до сих пор остаться одним из самых высоких зданий города. После реконструкции 28 августа 1848 года храм был заново освящён митрополитом московским и коломенским Филаретом.
Вокруг церкви расположилось каре торговых помещений, выстроенное в 1865 году по проекту архитектора И. А. Дагаева. Торговые помещения «принадлежали причту церкви, сдавались в аренду местным торговцам, и арендная плата служила одним из основных источников церковной казны».
В 1930 году богослужения в церкви были прекращены. В 1960-е годы торговые ряды перестроены с сохранением первоначального облика. В 1996 году в церкви возобновлено богослужение.
«Храм и смежная с ним четырёхстолпная трапезная богато обработаны в стиле зрелого классицизма, в деталях широко применён белый камень. Особенно нарядна апсида в венце колонн тосканского ордера. Высокая, стройная, увенчанная шпилем колокольня на оси архитектурного комплекса организует центральную городскую площадь, играет существенную роль в панораме Старой Коломны. Пять ярусов колокольни украшены многочисленными, преимущественно ионическими колоннами, вазами, изящной лепкой архивольтов и фризов». Высота колокольни 67 метров.
В церкви хранится уникальная каменная барельефная икона XVI века «Богоматерь с Младенцем Христом и предстоящим Иоанном Богословом».
