По писцовым книгам 1630 года следует, что в то время на Яхреньгском погосте были две деревенские церкви. В 1760 году на средства П. Коковина начато строительство двухэтажной каменной церкви. Нижний теплый храм освятили в 1775 году во имя Николая Чудотворца. Работы велись по заказу и деньги купца М. И. Мурогина при содействии приходской общины, возглавляемой А. Шехиревым. Главный престол в верхней церкви освятили в 1781 году.
Храм построен в лучших традициях школы великоустюжского барокко середины XVIII века. Распространенная в храмоздательстве объемно-пространственна схема «трапезного» типа в данном случае приобрела вид центричной, вытянутой по оси запад-восток композиции. Ее центральной основой стал четверик в три уровня проемов, завершенный крупным световым восьмериком и малым глухим, являющимся шеей небольшой главки. Переход к восьмерику поддержан полуглавиями, помещенными по осям фасадов. С восточной стороны нарастание церковных масс выполнено уступчатой компоновкой алтарных апсид. С запада — укороченная трапезная, равная по длине верхней апсиде дополнялась деревянным рундуком с лестницами на второй этаж. Капители из цветной майолики — уникальные произведения устюжских мастеров-изразечников, — украшают пилястры яхреньгской церкви.
В первой половине XIX века при Богоявленской церкви строго по ее продольной оси возвели отдельно стоящую колокольню. Двухъярусное, квадратное в плане основание, дополненное полукружиями фронтонов, несет восьмигранный столп, прорезанный арками звона в верхней части. Венчает колокольню стройный «шпиц» с утолщением внизу в виде «кубышки», установленный на удлиненном постаменте — восьмерике. Зодчим, строившим колокольню, удалось сохранить доминирующую роль церкви и соблюсти образное единство ансамбля.
В связи с сооружением колокольни был выполнен ремонт храма, в результате чего его фасады получили новую «одежду», соответствующую стилевым веяниям классицизма. Была изменена кирпичная профилировка деталей, получившая утрированный рисунок, вытянутый в известковой штукатурке. Появились новые элементы декора — алебастровые херувимы, лепные гирлянды и балясинки в ширинках. Первоначальную расколеровку, розоватые и темно-синие детали на выбеленном фоне стен, закрасили охрой с выделением деталей белым цветом. В те же годы мастер Томилов расписывает «с уборкою» интерьер верхней церкви. От этой живописи сохранились алтарные композиции «Тайная вечеря» и «Сошествие Святого Духа». Работа выполнялась «усердием и иждивением» Я. Ф. Грибанова.
За строительный сезон 1872 года церковное здание удлинили, соединив трапезную с колокольней. В образовавшемся на первом этаже помещении появилась двухвсходная белокаменная лестница с широким деревянным маршем, ведущим в летний храм. Здесь в двух смежных комнатах разместили кладовую и ризницу. Нижний ярус колокольни с двух сторон обстроили палатками. Южная предназначалась для усыпальницы, а северную отвели под сторожку. Входы в церковь акцентировали пристройкой крытых папертей. Тогда же в нижнем храме на северной стороне устроили третий придел, который был освящен в 1874 году во имя Зосимы и Савватия. Наличие нового престола было отмечено небольшим барабанчиком с главкой, поднявшимся над северным скатом кровли трапезной.
Следующий крупный внутренний ремонт и стенопись в верхнем храме приходится на 1898—1902 годы. Возобновленная живописных дел мастером И. В. Калиновским церковь была переосвящена 8 сентября 1902 года. Внешний капитальный ремонт производили в 1904 году. Перекрыли и покрасили кровлю, вызолотили главы и креты, заново окрасили фасады. Для выполнения этих работ подрядили А. Самойлова и Я. С. Верещагина. После пожара, случившегося 12 мая 1914 года в верхнем храме, сильно пострадали резной пятиярусный иконостас и настенная живопись. Контракт на восстановительные декоративно-художественные работы заключили с Н. 3. Капченко, который произвел ремонт в период с августа по октябрь 1914 года.
В 1983 году решением облисполкома здание Богоявленской церкви объявлено памятником архитектуры местного значения и поставлено на госохрану. Исследование и проект реставрации памятника были выполнены в 1990—1991 годах проектно-реставрационным кооперативом «Реставратор».
