Благовещенская церковь, одна из старейших приходских церквей Арзамаса, существовала с XVII века и была построена неподалеку от Спасо-Преображенского монастыря, на левой стороне оврага, разделявшего город с посадом. На месте, где сейчас стоит благолепный храм, до 1775 года находились две церкви, составлявшие единый приход, деревянная, холодная, в честь Благовещения Пресвятой Богородицы, имевшая два придела, правый во имя святого Иоанна Предтечи и левый во имя Архистратига Михаила и прочих Небесных Сил. Другая церковь каменная, теплая, во имя трех вселенских святителей, Василия Великого, Григория Богослова и Иоанна Златоустого, также с двумя приделами, правым во имя святого Николая Чудотворца и левым во имя святой мученицы Параскевы Пятницы. Возле этих храмов было приходское кладбище.
Новую Благовещенскую церковь начали возводить в 1775 году и завершили в 1788 году. Постройка производилась на средства прихожан, которые не скупились, но старались сделать все качественно и прочно. Церковь была воздвигнута двухрамовая, на первом этаже теплая, а на втором холодная. Всего было сделано 6 престолов, которые были посвящены тем же святым, что и в старых церквях. Даже святые антиминсы остались те же и существовали в новой церкви более 100 лет. Облик храма и архитектура избраны были весьма удачно и частично заимствованы с Успенского собора Саровской пустыни, построенного незадолго до этого. Прихожане усердно трудились при строительстве Дома Божия. Даже молодые девицы, не имея возможности что-либо пожертвовать, выражали свое старание тем, что по вечерам, когда каменщики уходили с работы, приходили и натаскивали им кирпичей на целый следующий день, ускоряя тем постройку.
В нижней теплой церкви все три престола были освящены в 1777 году игуменом Арзамасского Спасо-Преображенского монастыря Иоасафом. А в 1784 году в Арзамасе совершилось небывалое торжество, преосвященным Виктором, епископом Владимирским и Муромским был освящён главный престол этого храма в честь праздника Благовещения Пресвятой Богородицы. Остальные два придела освящены в 1788 году протоиереем Иоанном Андреевым.
18 апреля 1928 года на заседании Президиума горсовета решено было закрыть 11 церквей и приспособить их на школьные и больничные нужды. После получения постановления Президиума ВЦИКа РСФСР 25 января 1929 года городской Президиум постановил закрыть 7 церковных городских приходов с 11-ю зданиями, в том числе и Благовещенский, в котором решено было разместить школу. Новую власть привлекло богатство Благовещенской церкви, общий вес ее колоколов составил 1214 пудов, в то время, когда все остальные арзамасские колокола весили 1697 пудов, а позолоченной меди с куполов было снято 1647 кг. Не забыли власти и про позолоченный иконостас, подсвечники и серебряные ризы икон.
В 1930-е годы обезглавленный храм отдали под общежитие студентов педагогического техникума. В последние годы советской власти на первом этаже располагалась мастерская по производству памятников, на втором контора треста столовых и ресторанов.
В 2004 году после передачи здания Церкви храм был приписан к начавшему восстанавливаться Спасо-Преображенскому мужскому монастырю, и здесь потекли ремонтные работы. Первое богослужение было совершено на праздник Рождества Христова в 2006 году. Сейчас в этом храме совершаются регулярные монастырские богослужения.
