Большая кирпичная церковь эклектичной архитектуры, построенная в 1848-1861 гг. к востоку от Иоанно-Богословской. Пятикупольный четырехстолпный храм с боковыми приделами Афанасия Александрийского и Феодосия Печерского. Закрыта в 1931 г., сломана в 1939 г., на месте церкви проезжая часть.
В 1931 г. Благовещенскую церковь, которая была тогда обновленческой, действительно закрыли, но как оказалось, не окончательно. В конце 1932 г., после закрытия Троицкого собора, который находился в «бесплатном и бессрочном пользовании» у Патриаршей общины Череповца, этой общине предоставили ранее закрытую Благовещенскую церковь. С 1932 г. до «Большого террора» 1937-1938 гг., одной из целью которого было уничтожение максимально большего числа духовенства в СССР, эта церковь являлась кафедральным собором Череповецкой епархии Московской Патриархии. Служившие в Благовещенской церкви 2 протоиерея и священник и.д. псаломщика были арестованы в августе-сентябре 1937 г. и расстреляны в октябре-ноябре того же года в Ленинграде.
М.Г. Мальцев «Судьба первого общественного дела И.А. Милютина (из истории Благовещенской церкви г. Череповца)»: http://www.booksite.ru/civk/data/malcev.pdf