Деревянная часовня, согласно тексту жития преподобного Кирилла Белозерского, была сооружена самим Кириллом по прибытии его на Белоозеро в 1397 году. Существующая постройка поздняя, но, по-видимому, повторяет общий характер архитектуры конца XIV века. Проведенное в 1980-е годы дендрохронологическое исследование древесины часовни показало, что для постройки использованы деревья, срубленные не ранее XVIII века. Детали устройства сруба, кровли, проемов, вероятно, разновременные. Использование металлических подставов и жиковин для навески дверей, металлических гвоздей, от кованых до современных, для крепления досок кровли, это все следы более поздних ремонтов разных веков. В часовне находились три деревянных креста. Один из них в настоящее время экспонируется в музее. Дендрохронологические исследования крестов, проведенные также в 1980-е годы, позволили с большой достоверностью отнести их к первой четверти XVII века.
Часовня Кирилла представляет собой традиционный тип маленьких часовен, широко распространенных на Севере России. Формы часовни предельно просты и лаконичны, что придает ей суровый аскетический образ. Дошедшее до нас деревянное строение – очень интересный для исследования, но еще достаточно мало изученный памятник деревянной архитектуры.
В конце XVIII века над часовней для защиты от климатических воздействий построили каменную сень. Ее архитектурный облик аналогичен каменной сени над крестом. Видимо, они построены по одному проекту. Реставрация сени проведена в 1994 году.
