Процесс формирования музейного собрания происходил в 1960–1980 годы XX столетия. Начало этому положили многочисленные экспедиции в районы области. Активная собирательская деятельность музея этих лет и труд реставраторов позволили создать уникальную коллекцию отдела древнерусского искусства, включающую около 5 тысяч произведений живописи, скульптуры и декоративно-прикладного искусства XIV–XVIII веков. Большую часть коллекции составляют произведения иконописи, объединенные общим названием «северные письма». Все экспонаты из собрания древнерусского искусства являются памятниками самобытной культуры Русского Севера.
Коллекция народного искусства в собрании музея объединяет все виды традиционного творчества на архангельском севере в XVIII–XX вв.: народная вышивка, ткачество, золотошвейное искусство, шитье жемчугом и бисером, резьба и роспись по дереву. Среди них встречаются уникальные памятники, сохранившиеся до наших дней только в единичных экземплярах.
Архангельский музей – обладатель самой значительной коллекции современной холмогорской резьбы по кости, чье искусство восходит к XVI веку. Работы современных мастеров этой коллекции не уступают лучшим образцам прославленных мастеров прошлого.
Значительны по объему и составу также и другие коллекции музея: собрание русского классического искусства, коллекция современного искусства, важнейшую часть которой составляют произведения архангельских художников. Наиболее полно представлено творчество мастеров старшего поколения Д. Ширяева, Д. Свешникова, В. Преображенского, И. Котова, Б. Лукошкова.
За годы существования музей умножил свои коллекции в 20 раз, сегодня его собрание насчитывает более 34 тысяч единиц хранения основного фонда.
Обладая богатой коллекцией, музей проводит большую выставочную, научно-исследовательскую, научно-просветительскую и издательскую работу. В год в музее проводится более 30 выставок, посещаемость составляет более 100 тысяч человек.
Музейные коллекции не раз экспонировались в крупных музеях Москвы. Самые значительные выставки последних лет: «Резные иконостасы и деревянная скульптура Русского Севера» (ГТГ), «Северные письма» (ГИМ), «Золотая карта России. Портрет музея. Поиски и находки» (ГТГ). Выставки из собрания Архангельского музея востребованы и за рубежом. Они побывали в Польше, Чехословакии, Бельгии, Германии, Норвегии, Финляндии, Англии, Исландии, Японии.
В настоящее время в Музее изобразительных искусств расположены постоянные экспозиции: христианское искусство ХIV–ХХ вв. (живопись, скульптура, декоративно-прикладное искусство); народное искусство Русского Севера (северно-русский народный костюм, холмогорская резьба по кости, роспись и резьба по дереву, ткачество и вышивка, глиняная игрушка).
С 2008 года в музее изобразительных работает открылся информационно-образовательный центр «Русский музей: виртуальный филиал». Здесь организуются просмотры мультимедийных фильмов, интерактивных образовательных программ, созданных сотрудниками Русского музея на основе своих коллекций.
